Pravděpodobně hrad Žebrák nechal postavit Oldřich, zvaný Zajíc z Valdeka v letech 1248-1271. Jméno dostal podle nedaleké vsi, která tvořila podhradí a ne jak se říká v pověsti, že prvního návštěvníka hradu, který měl být žebravý student. S přídomkem ze Žebráka se psal už roku 1280 Přibyslav a i jeho nástupce Oldřich, taky považovaný za zakladatele hradu, který zemřel roku 1318. V roku 1318 se připomíná jiný Oldřich, který se rovněž psal ze Žebráka.

Hrad byl postaven na poměrně nízkém, úzkém, ale strmém posledním výběžku křemencového valu, kde končí vyšší a dosti strmý horský hřbet, táhnoucí se od vsi Hředle. Do hradu se vstupovalo od východu jednoduchou branou, která byla chráněna okrouhlou věží, asi 13 m vysokou. Na ni navazovala hradební zeď, která v protáhlém oválu obklopovala hrad na jeho severní, západní i východní straně. Na nejvyšším bodě křemencového valu byla postavena mohutná obranná věž, vysoká asi 20 m, která měla 35 m v obvodu a v horní části bylo šest okének se střílnami.Věž byla obklopena nižší zdí. Za touto věží k jihozápadu, byl postaven palác, poměrně úzká budova, pouze asi 10 m široká a 30 m dlouhá z niž se vstupovalo do věže ve výšce prvního patra vchodem s hrotitým portálkem. Při stavbě hradu bylo použito tehdy obvyklých dvou věží  s tím rozdílem, že zatímco první věž byla ponechána svému původnímu účelu a to jako poslední útočiště, druhá byla proměněna ve věž hradební, chránící vstup do hradu. Syn Oldřicha ze Žebráka vyměnil hrad Žebrák s panstvím s králem Janem Lucemburským za budyňské panství s hradem Klapým, později Házmburkem.

Roku 1341 koupil hrad Žebrák bratr Karla IV. Jan Jindřich Korutanský, který nechal značně zpustlý objekt opravit, patrně i rozšířit a postavit hradní kapli svatého Apolináře a svaté Markéty.Hrad však držel jenom do roku 1349, kdy ho prodal Karlu IV. Tento panovník, který byl roku 1346 zvolen římským králem, měl na hradě značný zájem, protože ho mohl používat jako zastávky při svých častých cestách do říše. Na hradě skutečně často pobýval a to zejména delší dobu v roce 1351, kdy mu zde 28.12. zemřel jeho prvorozený syn Václav. Poté už hrad opustil a pobyl zde jen krátce v roce 1360. Karel IV. si byl vědom strategické hodnoty tohoto hradu a pojal ho proto také do seznamu objektů, které nesměly být zastavovány. Sám již před rokem 1358 nezastavil magdeburskému purkrabímu Purkartovi a kolem roku 1377 Petrovi z Vartemberka a z Kosti. Za Petra bylo městečko Žebrák opevněno a opatřeno dvěma branami. teprve Karlův syn Václav IV. získal hrad Žebrák do úplného vlastnictví a také na něm často v letech 1383-1396 pobýval.

Starý hrad Zajíců zřejmě už králi a jeho početné družině nevyhovoval a proto zde došlo k přestavbám. Při nich byla stržena stará budova původního paláce s výjimkou spodní části obvodního zdiva a místo ní postavena zcela nová budova, která porušila původní oblou hradební zeď. Budova byla dvoupatrová, její nároží byla vyzděna z bosovaných kvádrů. V té době bylo k hradu připojeno i podhradí, obehnáno hradbou. Dále byly na hradě provedeny menší úpravy a hlavní obranná zeď byla omítnuta. Takto opravený hrad byl sídlem Václava Iv, kde zde často přijímal významné zahraniční návštěvy, zde taky byla vydána řada významných listin. Roku 1383 pobýval na hradě rakouský vévoda Leopold, roku 1388 kníže Rudolf Saský, 1.7.1390 zde byla sepsána smlouva mezi míšeňskými markrabaty Bedřichem Vilémem a Jiřím o chebský zemský mír, roku 1392 zde král Václav IV. potvrdil listinu, kde bylo povoleno založení Betlémské kaple.

Roku 1395 sice hrad poškodil požár, ale objekt byl zřejmě rychle opraven, protože už v srpnu roku 1400 zde byl opět Václav IV. Tehdy ho zde zastihla zpráva o tom, že byl sesazen z císařského trůnu.To už pokračovala stavba nedalekého hradu Točníka a král Václav IV. přestal na Žebrák dojíždět. Hrad přesto někdejší význam neztratil. Tak roku 1412 se zde konala disputace mezi Janem Husem a Štěpánem z Pálče. V květnu roku 1425 byly hrady Žebrák a Točník obleženy táborským a sirotčím vojskem, to bylo 900 jezdců a 7000 pěších, vedeným Janem z Vícemilic, řečeným Bzdinka, Janem Roháčem z Dubé a Bohuslavem ze Švamberka. Obléhání však bylo neúspěšné a proto husité vypálili města Žebrák a Hořovice a odtáhli. Tehdy byl zástavním držitelem obou hradů katlík Hanuš z Kolovrat.

Podruhé stála husitská vojska pod Žebrákem v červenci roku 1430 a po devítitýdenním obléhání se Hanuš z Kolovrat přidal na husitskou stranu. Mezitím roku 1427 se na hradě jednalo mezi stranou pod jednou a podobojí o uzavření konečného smíru mezi pány a zemany Plzeňského kraje a tábory. Roku 1438 uvěznili Pražané na Žebráku některé pražské měšťany, kteří byli za krále Zikmunda konšely a jeho aktivními přívrženci. Vězňům se však v květnu roku 1439 podařilo uprchnout. Zástavní pán točnického panství Hanuš z Kolovrat sídlil na Točníku a o Žebrák se již nestaral. Hrad byl stále způsobilý k obývání, protože ještě roku 1532 v něm patrně nocoval Ferdinand I. Tehdy zde vypukl požár, který král s doprovodem jenom stěží unikli. Nový zástavní držitel panství Volf Krajíř z Krajku, zde začal hledat legendární poklad krále Václava IV., přičemž hrad byl značně pobořen. V letech 1558-1593 se uvádí jako pustý.
Z hradu Žebráku, který sdílel další osudy s točníckým a později zbirožským panstvím, se kromě zbytků zdí paláce zachovaly zejména dvě válcové věže, z nichž hlavní stojí na nejvyšším bodě hradního pahorku a druhá na jeho severním úbočí.Z ostatních budov zbyly jenom základy zdiva.

Při první pozemkové reformě po roce 1918 daroval tehdejší majitel zbirožského velkostatku Josef Colloredo-Mansfeld hrady Žebrák a Točník Klubu československých turistů.Dnes je objekt majetkem státu.